A guerra dos cupins camicases

texto ◘ Ana Maria Costa-Leonardo

Laboratório de Rio Claro investiga espécies cujos integrantes se tornam verdadeiros “insetos-bomba” na defesa de suas colônias contra inimigos naturais

A grande diversidade e abundância dos cupins na região neotropical – que se estende desde o México até a Patagônia –, propiciou o aparecimento de predadores especializados, que adoram ter esses insetos no cardápio. Esses predadores podem ser tanto vertebrados, como o tatu e o tamanduá, quanto invertebrados, como as formigas, que constituem um inimigo poderoso dos cupins e são sua principal frente de predação. Existem até espécies de formigas que se alimentam exclusivamente de cupins e podem ficar até dois dias consecutivos saqueando o ninho desses insetos para conseguir alimento (Figura 1).

 

FIGURA 1 – Há formigas que se alimentam exclusivamente de cupins. Setas indicam operários de cupins carregados pelas formigas

 

Os ninhos dos cupins constituem um sistema fechado e representam a primeira linha de defesa contra predadores (Figura 2). Contudo, quando os cupins deixam esses locais em busca de alimento, ficam expostos aos predadores, e esse foi um dos fatores que direcionaram a evolução de cupins guerreiros portadores de armas químicas conspícuas e invejáveis. As estratégias de defesa foram influenciadas por essa predação ostensiva e também pela competição com outros cupins, de outras e até da mesma espécie.

 

FIGURA 2 – Ninho em montículo do cupim neotropical Cornitermes cumulans, bastante comum em pastagens

 

O Brasil abriga uma fauna termitológica bastante expressiva e diversa, e nosso conhecimento acerca da corrida armada entre predadores e esses insetos é incompleto, principalmente nos biomas tropicais. Assim, no Cerrado, na Mata Atlântica e na Floresta Amazônica, a relação entre esses organismos é ainda pouco explorada.

Os cupins vivem em sociedades nas quais existe geralmente um casal de reprodutores, o rei e a rainha (Figura 3A). Além da casta de reprodutores, há os indivíduos estéreis, os operários (Figura 3B) e os soldados (Figura 3C). Esses indivíduos são cegos e podem ser machos e fêmeas. Os operários apresentam um tegumento – a camada de proteção do corpo dos insetos – fino e atuam na construção e reparo dos ninhos, na busca do alimento, na limpeza e alimentação dos reprodutores, soldados e jovens. Apesar de estarem envolvidos com todas essas atividades, os operários também defendem a colônia.

 

FIGURA 3A –Casal real de Silvestritermes euamignathus constituído por uma rainha fisogástrica (abdômen hipertrofiado) e um rei, ambos reprodutores primários que fundaram o ninho FIGURA 3B Operário de Embiratermes heterotypusFIGURA 3C Soldado de Cornitermes cumulans

 

As armas dos soldados
Os soldados são especializados na defesa e por isso possuem mandíbulas desenvolvidas e tegumento quitinoso – uma camada de proteção externa mais resistente – que constituem a arma mecânica da casta. Por suas características, porém, essas mandíbulas não permitem aos soldados se alimentarem sozinhos, necessitando da ajuda dos operários. Além dessas estruturas, os soldados podem tornar-se armas ambulantes e ser equipados com verdadeiros arsenais químicos, portando reservatórios de glândulas exócrinas – que produzem substâncias a serem enviadas a outras partes do corpo ou lançadas para fora do organismo – com substâncias tóxicas.

Os cupins soldados estão na linha de frente da defesa da colônia e parecem servir como indivíduos destinados ao sacrifício. Muitas vezes, quando os soldados saem para defender o cupinzeiro, os operários fecham a saída do ninho, antes que eles possam retornar. Além disso, quando mordem inimigos como formigas ou outros cupins, suas mandíbulas permanecem cruzadas no tegumento do adversário, quase como um abraço irreversível em que ambos ficam grudados.

Comunicação química
Muito do sucesso dos cupins na ocupação de biomas é atribuído aos mecanismos de defesa, que estão relacionados com a comunicação química que ocorre nas sociedades desses insetos, o que lhes permite promover uma guerra silenciosa, quase sempre na calada da noite, que afugenta inimigos tanto em florestas como em regiões de Cerrado. Nas atividades de defesa, os cupins utilizam um arsenal químico variado, conectado a diferentes sistemas de liberação de substâncias tóxicas contra seus inimigos. Esses sistemas podem envolver várias glândulas exócrinas e até duas glândulas agindo coordenadamente, ou ainda mecanismos muito especializados, como os órgãos deiscentes – ou seja, que se abrem por si mesmos – de operários camicases.

Os órgãos defensivos desses insetos e suas secreções, assim como a casta envolvida e o seu comportamento durante o processo vêm sendo estudados pelo Laboratório de Cupins da Unesp em Rio Claro (veja o quadro). O Laboratório iniciou as pesquisas com os cupins camicases estudando a espécie Serritermes serrifer, que é endêmica do Cerrado, na região central do Brasil.

Esses estudos pioneiros identificaram que o mecanismo de defesa suicida dos soldados da referida espécie envolve a explosão da glândula frontal. Como consequência dessa explosão, ocorre a liberação de uma secreção líquida, amarela, que fica viscosa em contato com o ar. Esses soldados camicases não apresentam poro frontal, que é um orifício na cabeça utilizado pelos cupins para ejetar a secreção sobre os inimigos; contudo, suas glândulas frontais saculares (em forma de sacos) são hipertrofiadas, com um reservatório cheio de secreção tóxica. Por isso, são considerados verdadeiras bombas ambulantes (Figuras 4A e 4B).

 

FIGURA 4A – Micrografia eletrônica mostrando detalhe do epitélio secretor com enormes vesículas secretoras (s).
mv = microvilosidade, n = núcleo

 

FIGURA 4B – Os soldados de Serritermes serrifer mostram uma hipertrofia da glândula frontal, onde a secreção é estocada. Estes reservatórios repletos de compostos tóxicos penetram fundo no abdômen e ocupam quase todo o corpo do inseto, espremendo o trato digestivo na região ventral. A parede do reservatório é constituída por um epitélio simples. Durante a defesa, estes soldados explodem e rompem o corpo, geralmente na região anterior do tórax, liberando um líquido amarelo, que se torna viscoso em contato
com o ar

 

Altruísmo suicida
O comportamento suicida ocorre durante a luta. Quando estão estressados, os soldados explodem geralmente na região anterior do tórax, liberando o líquido fatal. As formigas ficam muito irritadas na presença dessa secreção, que é uma cola tóxica, provavelmente contendo quinonas, substâncias onipresentes na natureza que podem ter, entre outras propriedades, ação tóxica. Atualmente, este altruísmo suicida também tem sido descrito em soldados de outras espécies de cupins, mostrando que a evolução caminhou da mesma maneira em famílias desses insetos que vivem em outros ambientes – caso do cupim Globitermes sulphureus, que ocorre no Vietnã.

Maior população do ninho, os operários também atuam na defesa, sendo muito comum morderem e, às vezes, defecarem nos inimigos. Em algumas espécies de cupins, os soldados são escassos e insuficientes para atuar nas atividades forrageiras – coleta de alimento vegetal que é transportado para o cupinzeiro – e isso deve ter contribuído para que operários desenvolvessem um arsenal químico e se tornassem camicases quando muito irritados. Essa defesa tem sido descrita nos operários do gênero Neocapritermes: apesar de os soldados serem muito maiores que os operários (Figura 5), eles permanecem no ninho e não atuam no processo defensivo. Outro fato que pode ter contribuído para o aparecimento dos operários camicases é a forte predação das formigas, principalmente na região da Amazônia.

 

FIGURA 5 – Soldado e operários de Neocapritermes opacus. Observar as mandíbulas assimétricas e a cabeça quitinosa do soldado, que fazem parte da arma mecânica dessa casta. Nessa espécie, a proporção de soldados é muito pequena em relação à de operários

 

O gênero Neocapritermes é endêmico da região neotropical, com espécies caracterizadas por soldados grandes, com cabeça retangular e mandíbulas longas e assimétricas (Figura 5). Uma espécie encontrada na Amazônia, Neocapritermes taracua, por exemplo, registra o comportamento suicida dos operários mais velhos, que possuem órgãos semelhantes a mochilas tóxicas na região dorsal do abdômen. Observadas como duas faixas no corpo do inseto, essas bolsas contêm cristais azuis, responsáveis pela sua coloração (Figuras. 6A e 6B).

 

FIGURA 6A – Operário velho de Neocapritermes taracua, com duas faixas azuis na região dorsal FIGURA 6B Detalhe das faixas azuis, que correspondem às glândulas de cristais azuis

 

 

Pesquisadores europeus, utilizando colônias dessa espécie coletada na Guiana Francesa, constataram que, quando jovens, os operários são brancos (Figura 7) porque possuem poucos cristais azuis nas mochilas, e ainda não estão prontos para defenderem a colônia. Conforme vão envelhecendo, acumulam os cristais em seu corpo e se tornam aptos para a guerra.

 

FIGURA 7 – Operário jovem de Neocapritermes taracua. Observar que este indivíduo ainda não apresenta faixas azuis na região dorsal (setas), pois as glândulas ainda não contêm cristais azuis

 

Eles são agressivos, mas só explodem quando seriamente feridos pelos inimigos. A explosão desses operários camicases libera um líquido aderente, que consiste na mistura de dois produtos, saliva e uma proteína contendo cobre, que formam a toxina final, constituída por benzoquinonas. Portanto, esse comportamento suicida envolve dois sistemas: glândulas salivares e uma proteína fatal, liberada da glândula de cristais azuis, que só foi descrita nessa espécie.

A força da autoexplosão
No caso do cupim amazônico Neocapritermes braziliensis, que também apresenta poucos soldados nas áreas de forrageamento, o Laboratório de Cupins da Unesp verificou que os operários são camicases e, quando explodem, liberam um líquido na região anterior do dorso do abdômen que se torna viscoso posteriormente. A força da explosão é tão grande que parte do tubo digestivo anterior dos operários fica exposta através da ruptura da parede do corpo (Figura 8).

 

FIGURA 8 – Operário de Neocapritermes braziliensis após o rompimento do corpo na região dorsal. Observar que parte do tubo digestivo anterior é exposto após esse rompimento

 

O sistema responsável pela explosão envolve as glândulas salivares, que apresentam reservatórios enormes para armazenar a saliva tóxica. Uma parceria com o Laboratório de Biologia Estrutural e Zooquímica, coordenado pelo professor Mario Palma, também membro do Departamento de Biologia e do Centro de Estudos Sociais (CEIS) da Unesp em Rio Claro, permitiu a análise de proteínas da secreção liberada por esses camicases, sendo constatada a presença de venenos similares aos encontrados em aranhas e escorpiões.

Outra defesa camicase extrema ocorre nos cupins neotropicais do gênero Ruptitermes (subfamília Apicotermitinae), que não possuem soldados. Nesse gênero, somente operários fazem todas as tarefas do ninho, inclusive a defesa. A maioria das espécies do gênero são subterrâneas e as colônias têm populações pequenas. O alimento desses cupins é a serapilheira, a camada de folhas que cobre o chão das matas, fonte alimentar explorada durante a noite. Esses cupins deixam o ninho por orifícios, ou “olheiros”, que ficam lacrados durante o dia, envolvidos por montículos de terra.

 

FIGURA 9A – Construção de Ruptitermes reconditus ao redor de um orifício de saída do ninho (“olheiro”) formando um montículo FIGURA 9B – Operários dessa espécie forrageando na serapilheira FIGURA 9C –Detalhe do “olheiro”, que permanece lacrado durante o dia

 

Isso ocorre, por exemplo, na espécie Ruptitermes reconditus, muito comum no Câmpus da Unesp de Rio Claro (Figuras 9A, 9B e 9C). Na luta com os inimigos, normalmente formigas ou outra espécie de cupins, os operários rompem o corpo na região dorso-lateral entre o tórax e abdômen, liberando um líquido que se torna viscoso rapidamente em contato com o ar (Figuras 10A e 10 B). O sistema envolvido no processo de explosão não é uma glândula, mas um par de órgãos deiscentes (Figura 10C), estruturas derivadas do corpo gorduroso larval, que vão acumulando grande quantidade de secreção. Análises histoquímicas mostraram que se trata de uma secreção mucosa que adere no tegumento dos inimigos como uma cola, causando a morte dos mesmos.

 

FIGURA 10A – Operário de Ruptitermes reconditus antes da explosão

 

 

 

FIGURA 10B – Operário de R. reconditus após a explosão. Notar que, após o rompimento do tegumento do corpo, o líquido secretado pelo órgão deiscente torna-se viscoso em contato com o ar (seta). Dessa maneira, este operário camicase prende seu inimigo e morre junto com o mesmo

 

 

FIGURA 10C – Secção transversal dos órgãos deiscentes de um operário camicase de R. reconditus, mostrando o acúmulo de grânulos proteicos de secreção evidenciados pelo corante azul de bromofenol

 

Os exemplos citados mostram que ainda conhecemos pouco da defesa dos cupins camicases tropicais e que outras glândulas podem ainda estar associadas, atuando conjuntamente na explosão desses operários. Isso deve ocorrer principalmente na subfamília Apicotermitinae, em que os soldados desapareceram durante a evolução, e ela é bastante diversa e numerosa nos ambientes de florestas e savanas do Brasil. Portanto, ainda há muito trabalho de pesquisa a ser realizado para um melhor conhecimento desse impressionante universo dos cupins e de seus guerreiros suicidas.

 

Equipe do Laboratório de Cupins, coordenado pela professora Ana Maria Costa-Leonardo (terceira a partir da esq.)

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Ana Maria Costa-Leonardo é professora voluntária do Instituto de Biociências e coordenadora do Laboratório de Cupins do Câmpus da Unesp em Rio Claro

 

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